La campaña 2005-06 marcó un final devastador para una era en el Oxford United, ya que los 'U's' terminaron en un aplastante 23er puesto en la League Two, lo que resultó en el descenso administrativo de la Football League por primera vez en su historia. La turbulenta temporada, marcada por tres entrenadores diferentes y el regreso de la leyenda del club Jim Smith en un intento desesperado y tardío por salvar al club, vio a los 'U's' incapaces de encontrar consistencia a pesar de las cruciales contribuciones goleadoras del delantero Steve Basham. Este año marcó un capítulo doloroso y decisivo para el club, ya que el Oxford se convirtió en el primer ganador de un trofeo importante en descender de la Football League, dando paso a cuatro largas temporadas en la categoría no profesional.